Invasion d’insectes asiatiques en Europe et ses conséquences sur l’agriculture : le revers de la mondialisation ?

Note d'actualité | Invasion d’insectes asiatiques en Europe et ses conséquences sur l’agriculture : le revers de la mondialisation ? | CAP de l'ISSEP
Aurore Panel

Aurore Panel

Contributeur du CAP de l'ISSEP

Contributeur du CAP - Doctorante à l’Université de Groningen aux Pays-Bas et spécialiste de l’insecte ravageur « Drosophila suzukii »

En 2008, la France, l’Espagne et l’Italie sont envahies par la Drosophile suzukii, une petite mouche asiatique qui ravage les cultures fruitières. Cet envahisseur colonise aujourd’hui la plupart des pays du monde. Nous retraçons ici les étapes de cette invasion biologique afin de mettre en évidence les effets néfastes de la Mondialisation sur un secteur économique clef, l’Agriculture. Une politique de la sagesse et l’application réelle du principe de précaution permettraient de repenser l’Agriculture au niveau national et local et de lutter efficacement contre de futures invasions.

1. Intensification des invasions biologiques à l’ère de la Mondialisation : risques et défis pour le secteur agricole

La Mondialisation : un phénomène ancien

« Autrefois, les événements qui se déroulaient dans le monde n’étaient pas liés entre eux. Aujourd’hui, ils sont tous dépendants les uns des autres » constate l’historien grec Polybe au IIème siècle avant JC. La notion de mondialisation n’est donc pas nouvelle ; elle est presque aussi ancienne que les échanges commerciaux. Elle résulte du progrès des techniques de transport et de communication, de la nécessité des commerçants à trouver de nouveaux marchés, et de la volonté du pouvoir politique de favoriser les échanges avec l’étranger à certaines périodes de l’Histoire. Ce phénomène a considérablement varié à travers les siècles et a connu des phases d’accélération, de ralentissement et parfois même, d’arrêt brutal [1].

Le tournant des années 1990 et la multiplication des introductions d’espèces exotiques

Pourtant, à partir du début des années 1990, la mondialisation a connu un tournant majeur avec « l’intégration plus étroite des pays et des peuples du monde qu’ont réalisée d’une part la baisse des coûts de transport et de communication, et d’autre part la destruction des barrières artificielles, la libre circulation des biens, des services, des capitaux et […] des personnes » [2]. Cette phase d’accélération et d’intensification de l’intégration planétaire économique, financière, culturelle, etc. s’accompagne d’une augmentation des risques d’introductions d’animaux, plantes, champignons et micro-organismes en dehors de leur aire de répartition naturelle [3,4]. Ces introductions d’espèces dites exotiques ou allochtones sont généralement provoquées par les activités humaines et peuvent être intentionnelles ou accidentelles. En effet, elles peuvent être introduites volontairement pour des usages spécifiques comme par exemple l’exploitation d’une espèce à des fins agricoles (amélioration variétale, lutte biologique classique, etc.) ou l’utilisation de plantes exotiques à vocation ornementale. De manière involontaire, le transport maritime, routier, aérien et ferroviaire peut favoriser le transfert d’espèces dans une zone géographique qui en est originellement dépourvue. Les eaux de ballast, la construction de canaux, le commerce de semences, etc. sont souvent cités comme voies d’entrées par lesquelles les espèces exotiques sont transférées d’un écosystème à un autre [3,4,5,6].

L’émergence d’espèces exotiques envahissantes : les mécanismes biologiques

Dans de nombreux cas, la faune et la flore importées ne survivent pas en dehors de leur aire de distribution naturelle[1] du fait de différences trop importantes entre leur milieu d’origine et leur milieu d’accueil. Selon la règle théorique des « trois fois dix » de Williamson, sur mille espèces importées par l’Homme, cent d’entre elles parviendraient à s’introduire dans un nouveau territoire. Sur ces espèces introduites, seulement dix auraient la capacité de s’acclimater aux conditions de leur nouvel habitat et pourraient s’y reproduire. Généralement, ces espèces naturalisées n’induisent pas d’impacts négatifs sur leur nouvel environnement. On peut citer les exemples de la tomate, de la pomme de terre (originaires d’Amérique du sud), du blé (Proche-Orient) ou encore du platane à feuilles d’érable qui ont été introduits en Europe et ne constituent pas une menace pour leur environnement d’accueil. Cependant, une espèce naturalisée sur dix pourrait se propager de manière soudaine et incontrôlée, au point d’avoir des conséquences néfastes sur la biodiversité locale, la santé ou les activités humaines. Elle est alors qualifiée d’espèce exotique envahissante ou invasive [5,6,7].

Le caractère invasif d’une espèce vient généralement du fait que son nouvel environnement est dépourvu des prédateurs et parasites qui limitent la croissance de sa population dans son écosystème d’origine [8,9,10]. En effet, les espèces natives (indigènes ou autochtones), présentes naturellement dans une zone géographique donnée, partagent une histoire évolutive. Par exemple, les prédateurs et les parasites développent des stratégies évolutives afin de toujours mieux capturer leurs proies ou contaminer leurs hôtes. Réciproquement, ces derniers réagissent à ces adaptations en renforçant leurs systèmes immunitaires ou leurs systèmes de défense. Cela leur confère la capacité d’affaiblir les stratégies d’attaque de leurs adversaires. Ainsi, les interactions prédateurs-proies et/ou parasites-hôtes sont-elles soumises à une « course aux armements » évolutive [11]. Par conséquent, on constate une adaptation continue des espèces du fait de la pression de sélection qu’elles exercent les unes sur les autres. Lorsque des espèces sont introduites dans un nouvel environnement, elles ne rencontrent plus les ennemis naturels ayant co-évolué avec elles dans leur milieu d’origine [8,9,10]. Dans certains cas, les ennemis potentiels présents dans la zone nouvellement envahie sont incapables de contrer les stratégies de défense des espèces invasives. Ce mécanisme, peut conduire à une croissance incontrôlée des espèces invasives qui deviennent de véritables ravageurs. Elles peuvent parfois entrer en compétition avec d’autres espèces indigènes pour l’utilisation des ressources, se nourrir de ces espèces autochtones, les remplacer ou s’hybrider avec elles [5].

Les impacts écologiques et économiques des espèces exotiques invasives en Europe : focus sur le secteur agricole

Plus de 14000 espèces exotiques sont aujourd’hui établies en Europe et environ 10% d’entre elles sont considérées comme invasives [7,12]. Chaque année, les dommages et les interventions de gestion des espèces exotiques envahissantes représenteraient un coût compris entre 12 et 20 milliards d’euros pour les Etats membres de l’Union Européenne [13,14]. Si les organismes exotiques envahissants représentent avant tout un danger écologique et mettent en péril la biodiversité, ils menacent souvent des secteurs économiques clefs tels que l’agriculture. Les espèces exotiques invasives peuvent par exemple ravager certaines cultures, provoquer des pertes de rendements, propager des maladies au bétail et dégrader les stocks de matières premières agricoles [15]. Les impacts économiques directs (baisse des rendements, coûts des moyens de contrôle, etc.) et indirects de ces espèces (impacts sur les services rendus par les écosystèmes) sont difficiles à évaluer et demeurent peu documentés en France [16,17]. Parmi les espèces exotiques invasives les plus préoccupantes pour le secteur agricole, les insectes figurent souvent au premier plan. Au niveau mondial, selon les estimations actuelles, les insectes ravageurs réduiraient la production agricole de 20 à 30% [15]. L’intensification du commerce international, l’accroissement de la densité de population et le réchauffement climatique accentuent cette tendance. De manière générale, il est donc crucial de mieux comprendre les dynamiques d’invasion des espèces exotiques envahissantes afin d’éviter la colonisation de nouveaux territoires et protéger les secteurs agricoles à risque. De même, il est urgent de trouver des solutions de contrôle des espèces déjà établies dans leur écosystème d’accueil afin de minimiser leur impact sur l’agriculture. L’exemple de la Drosophile suzukii illustre parfaitement cette problématique.

2. La Drosophile suzukii, une menace pour la filière arboricole

 De l’Asie à l’Occident : histoire de l’invasion d’un ravageur des petits fruits

En 2008-2009, Drosophila suzukii, aussi appelée drosophile à ailes tachetées ou drosophile du cerisier, est introduite accidentellement en Europe et en Amérique du Nord. Originaire d’Asie du Sud-Est, cette petite mouche de 3 millimètres de long devient en quelques années un ravageur invasif des cultures fruitières et s’implante dans de nombreux pays du monde. Au début du siècle, cette drosophile est présente en Corée, en Thaïlande, au Japon, en Inde et au Pakistan. Elle attire pour la première fois l’attention au Japon, en juin 1916, lorsque des cerises sont infestées par des larves de diptères juste avant la récolte. Les mouches adultes émergeant des fruits contaminés sont alors identifiées comme une nouvelle espèce de drosophile. Plus tard, le célèbre entomologiste japonais Shounen Matsumura décrit cette espèce et la nomme Drosophila suzukii Matsumura (Diptera Drosophilidae). L’insecte est connu sous le nom de drosophile à ailes tachetées en raison des taches noires présentes sur l’extrémité des ailes des mâles. L’origine géographique de ce ravageur est mal connue et la drosophile du cerisier pourrait également avoir été introduite au Japon. En 1980, quelques spécimens sont collectés à Hawaï sans provoquer le moindre ravage sur les cultures fruitières locales. En 2008, un technicien agricole suspecte l’insecte d’être la cause d’importants dégâts sur des cultures de framboises et de fraises en Californie. A l’époque, le manque de connaissances sur cette espèce conduit à une identification erronée de l’insecte qui se propage alors rapidement et colonise de nombreux Etats américains ainsi que le Canada.  Simultanément, l’Espagne, l’Italie et la France constatent les premières invasions, généralement à proximité de zones portuaires. La Drosophile suzukii poursuit son expansion et ne cesse de coloniser de nouveaux territoires. Elle est aujourd’hui présente sur les cinq continents et plus de 34 pays sont concernés par ce fléau qui menace les productions fruitières et les vignobles [18,19,20].

Un envahisseur efficace

Contrairement à la plupart des autres espèces de drosophiles qui n’attaquent que les fruits en décomposition ou pourris, les femelles suzukii pondent leurs œufs dans des fruits en cours de maturation peu avant la phase de récolte. Pour insérer leurs œufs dans la chair des fruits, les femelles utilisent un organe externe appelé ovipositeur. Ce dernier présente la particularité d’être dentelé et sclérifié afin de pouvoir percer la peau relativement dure des fruits sains. Suite à l’éclosion des œufs, les larves se nourrissent de la pulpe des fruits. Ces derniers se décomposent, pourrissent et deviennent invendables. L’insertion de l’ovipositeur peut également augmenter les risques de développement d’agents pathogènes secondaires tels que des champignons, bactéries, levures, etc. [18,19]. Très friande de fruits rouges, la drosophile du cerisier est extrêmement polyphage[2] et infeste aussi les fruits des bois, prunes, raisins, pêches, abricots, etc.

Attaque de drosophiles suzukii sur des cerises. Crédit photographique : David Haviland. [http://calag.ucanr.edu/Archive/?article=ca.v070n01p24]

En hiver et au début du printemps, lorsque ces derniers se font rares, la Drosophile suzukii est capable d’utiliser des baies sauvages ou ornementales pour se nourrir et se reproduire. Ces baies sont souvent qualifiées d’hôtes alternatifs ou hôtes de printemps pour les différencier des cultures fruitières de rente [21,22]. La femelle suzukii a une capacité de reproduction importante qui lui permet de pondre 400 œufs en moyenne au cours de sa vie. En quelques jours (8-10 jours à température ambiante), les œufs se développent en larves puis en pupes d’où émergent les mouches adultes. On peut dénombrer jusqu’à 15 générations de mouches par an [18,19] !

La Drosophile suzukii occupe une niche jusqu’alors inexploitée par les espèces indigènes : les fruits sains en cours de maturation. Cette mouche exotique est également favorisée par l’absence ou le faible nombre de prédateurs et/ou parasitoïdes[3] naturels dans les zones géographiques nouvellement colonisées. Enfin, elle présente une plasticité phénotypique[4] qui lui permet de mieux résister aux fluctuations thermales associées aux changements de saisons. Ainsi, lorsque le cycle de développement se déroule en automne, la mouche adulte émerge avec un phénotype hivernal caractérisé par une forte mélanisation[5] de l’abdomen et un accroissement de la taille. Au contraire, lorsque le cycle se déroule en été, la mouche émerge avec un phénotype estival plus clair et de taille inférieure. Ces différences morphologiques s’accompagnent de différences physiologiques et comportementales complexes qui permettent à la Drosophile suzukii d’optimiser sa reproduction et/ou sa survivance en fonction de son environnement [23,24].

Drosophila suzukii femelles présentant (A) un phénotype hivernal (quatrième segment abdominal mélanisé) et (B) un phénotype estival (quatrième segment abdominal non mélanisé)

Un problème global aux conséquences économiques dramatiques

La propagation de la Drosophile suzukii à l’échelle mondiale s’est fait principalement de manière passive via le commerce international de fruits. En effet, dans les premiers stades d’infestation, les fruits semblent intacts à l’œil nu et deviennent des vecteurs de diffusion des œufs et larves de l’insecte ravageur. À ce jour, il existe peu d’études permettant d’estimer l’impact économique de la Drosophile suzukii. Pour l’année 2010, De Ros et al. (2013, 2015) évaluent à plus de 3 millions d’euros les dommages causés par le ravageur sur les productions de fraises, framboises, myrtilles, mûres et cerises de la province italienne de Trente (soit 400 hectares). En fonction des cultures, les producteurs auraient subi une perte de 25 à 35% de la valeur de leurs productions. A ces pertes, s’ajoutent les coûts de la lutte antiparasitaire, des infrastructures, de la main-d’œuvre, des mesures sanitaires et de surveillance, etc. utilisés pour limiter l’impact du ravageur. Ces charges sont estimées à un million d’euros par an. Enfin, le tri des fruits après récolte dans les installations de stockage et la durée de conservation plus courte des fruits contaminés ont engendré des coûts supplémentaires estimés à 500000 euros. Ainsi, l’impact économique global de la Drosophile suzukii en 2010 est compris entre 3 et 4,5 millions d’euros dans la seule province de Trente [25,26] !

3. Solutions de contrôle et perspectives

Les moyens de lutte

La plupart des stratégies de lutte actuelles reposent sur l’application d’insecticides de synthèse à large spectre (familles des pyréthrinoïdes, organophosphorés ou principe actif spinétorame) ou de bio-insecticides (spinosad et pyréthrine) afin d’éliminer principalement les Drosophiles suzukii adultes. En fonction de la culture et de sa sensibilité, de la pression du ravageur et des conditions météorologiques, entre une et huit applications sont nécessaires pour assurer une protection efficace des fruits en cours de maturation. Cette protection chimique est souvent complétée par des mesures culturales comprenant l’assainissement (élimination des feuilles entourant les fruits, élimination sélective des fruits trop mûrs ou contaminés des parcelles, recouvrement des cultures avec des filets à mailles serrées, etc.) et la réduction des intervalles de récolte [18,27]. Cependant, les applications répétées de pesticides perturbent les programmes de lutte intégrée[6] existants, mettent en danger la santé des consommateurs et provoquent le développement de résistances du ravageur aux différents principes actifs utilisés. Enfin, le contrôle chimique se limite à l’environnement cultivé et ne permet pas de protéger les habitats sauvages qui servent « d’abris » au ravageur. La lutte biologique[7], en particulier au moyen de parasitoïdes, peut aider à supprimer les populations sources même dans les habitats entourant les vergers. Cependant, les parasitoïdes indigènes identifiés jusqu’à présent en Europe (Leptopilina heterotoma, Trichopria drosophilae, Pachychrepoideus vindemiae entre autres) sont peu spécifiques à la Drosophile suzukii et/ou peinent à contourner son système de défense immunitaire [18]. L’utilisation d’autres agents de contrôle biologique comme les nématodes[8] et champignons entomopathogènes contre la Drosophile suzukii est prometteuse. Cependant, une optimisation de la survie de ces organismes pendant le transport et dans des matrices naturelles comme le sol est nécessaire avant que l’on puisse s’attendre à une efficacité de contrôle élevée sur le terrain [27]. D’autres méthodes de lutte sont envisagées et en cours d’étude comme la lutte autocide ou lutte par « mâles stériles ». Cette technique consiste à introduire dans le milieu naturel des populations massives de mâles rendus stériles par irradiation, transgénèse (introduction d’un gène de stérilité) ou induction d’une incompatibilité cytoplasmique (contamination par des bactéries endosymbiotiques du genre Wolbachia). Par un phénomène de compétition, les mâles relâchés vont limiter la fécondation des femelles par les mâles naturels fertiles, tandis que leurs propres accouplements ne donneront pas de descendance [28]. La mise en œuvre pratique de l’ensemble des stratégies de biocontrôle en est encore à un stade très précoce et nécessite une bonne connaissance de la biologie saisonnière de la drosophile du cerisier.

Quand un problème se cache derrière la solution

A l’issue d’un voyage en Chine et au Japon, une équipe de recherche a récemment identifié un parasitoïde (Ganaspis cf. brasiliensis) capable de pondre ses œufs dans les larves de la Drosophile suzukii. Cette petite guêpe pourrait se révéler être un agent de lutte biologique très efficace de par sa spécificité à parasiter préférentiellement les larves du ravageur. L’introduction de cet ennemi naturel exotique (originaire d’Asie comme son hôte) en Europe permettrait un contrôle durable de la Drosophile suzukii [29]. Cependant, avant d’autoriser les lâchers de Ganaspis en Europe, des études complémentaires sont nécessaires afin de déterminer les exigences climatiques du parasitoïde et d’évaluer les risques d’une telle introduction pour les espèces indigènes européennes et leur environnement. En effet, « en manipulant les espèces et la nature, il est très difficile de réparer ses erreurs sans en commettre de nouvelles » [30]. Malgré la ratification du protocole de Nagoya qui soumet l’introduction d’insectes auxiliaires exotiques à une réglementation stricte [31,32], le principe de précaution est souvent bafoué. Par exemple, avant même l’obtention d’un permis d’importation, les parasitoïdes asiatiques Ganaspis et Leptopilina japonica, ont été miraculeusement détectés au Canada (pour le premier) et en Italie (pour le second). Ces introductions, accidentelles ou non, laissent planer un doute sur l’application des protocoles internationaux et des réglementations visant à protéger la biodiversité des écosystèmes.

Ganaspis cf brasiliensis s’apprêtant à pondre ses œufs dans des larves de D. suzukii infestant une myrtille. Crédit photographique : Tim Haye. [https://www.cabi.org/news-article/cabi-updates-international-soft-fruit-conference-on-fight-against-devastating-invasive-fruit-fly]

Les aspects réglementaires

Le caractère invasif et les dégâts importants causés par la drosophile suzukii sur un grand nombre d’espèces fruitières en font un organisme nuisible préoccupant au niveau européen. Dès 2011 l’Organisation Européenne et Méditerranéenne pour la Protection des Plantes (OEPP) a inscrit la drosophile suzukii sur la liste A2 des organismes nuisibles recommandés pour faire l’objet d’une réglementation comme organismes de quarantaine. L’insecte n’est cependant pas listé dans la directive 2000/29/CE concernant les mesures de protection contre l’introduction dans l’Union Européenne d’organismes nuisibles aux végétaux ou aux produits végétaux et à leur propagation à l’intérieur de l’Union. En France, la drosophile suzukii est listée en annexe B de l’arrêté du 31 juillet 2000 au titre des organismes nuisibles de liste A2 de l’OEPP. Les mesures de lutte contre ce ravageur n’ont pas été rendues obligatoires sur le territoire national (aucun arrêté préfectoral ne définit cet organisme comme organisme nuisible de lutte obligatoire) du fait de l’absence de stratégies d’éradication efficaces et de l’établissement durable de l’insecte dans les territoires envahis. Une surveillance de l’insecte est assurée par les réseaux nationaux d’épidémiosurveillance.

Un contrôle accru des importations de fruits ne permettra pas de lutter contre la drosophile suzukii car les populations de ce ravageur se sont implantées localement en France et en Europe et ont la capacité de se maintenir d’une année sur l’autre. Dans le cadre d’une politique agricole nationale ambitieuse, la relocalisation des productions fruitières sur le territoire national, l’éducation des consommateurs à la saisonnalité et la limitation des importations de fruits provenant de pays tiers permettraient davantage de réduire les risques d’introductions de ravageurs exotiques. Enfin, si les contrôles des importations sont cruciaux, ils ne sont efficaces que lorsqu’ils permettent de cibler et d’identifier les organismes nuisibles. La confusion de la drosophile suzukii avec d’autres espèces de drosophiles inoffensives au début des années 2000 souligne la nécessité d’une veille scientifique permettant d’identifier les espèces potentiellement nuisibles et d’anticiper les invasions biologiques.  

« Gouverner, c’est prévoir ». Pour une politique de la sagesse et l’application d’un vrai principe de précaution

Repenser l’Agriculture afin de prévenir les invasions biologiques futures

S’il paraît aujourd’hui pratiquement impossible d’éradiquer la Drosophile suzukii, les meilleures perspectives de contrôle de ce ravageur convergent vers une lutte intégrée combinant des méthodes culturales et techniques (mesures sanitaires, pose de filets de protection), des approches chimiques (rotation des matières actives), biotechniques et biologiques. Ces mesures ne sont pas sans conséquence sur l’économie, les pratiques agricoles, les paysages, et les écosystèmes. Elles soulignent l’urgence de prévenir les invasions d’espèces exotiques envahissantes. En ce sens, l’adoption en 2015 d’un règlement européen relatif à la prévention et à la gestion de l’introduction et de la propagation des espèces exotiques invasives par l’Union Européenne constitue un premier pas [33]. Cependant, ce règlement, qui s’articule principalement autour de la création d’une liste des espèces de faune et de flore exotiques envahissantes préoccupantes pour les Etats membres, paraît bien dérisoire face à l’ampleur du problème.

Pour lutter efficacement contre la multiplication des invasions biologiques, il est illusoire de penser que la mutualisation des travaux de recherche à l’échelle mondiale et l’adoption de réglementations européennes et internationales suffiront. En réalité, les dispositifs juridiques existants sont souvent peu appliqués et/ou détournés du fait d’un manque de contrôle de leur application. Dans une logique de progressisme mondialisé et bien souvent dans l’urgence de situations imprévues, la science développe parfois des solutions qui peuvent potentiellement générer de nouveaux problèmes. C’est le cas de l’importation d’espèces auxiliaires exotiques et de l’utilisation de techniques de transgenèse (mâles stériles) pour lesquelles l’évaluation des risques à long terme est peu considérée, voire négligée. Or, « gouverner, c’est prévoir »… Le retour à une politique de la sagesse et l’application réelle du principe de précaution permettraient de repenser l’agriculture au niveau national et local pour lutter contre les invasions biologiques globalisées.

[1] Huwart, J.-Y. et Verdier L. (2012), La mondialisation économique : origines et conséquences, Les essentiels de l’OCDE, éditions OCDE. http://dx.doi.org/10.1787/9789264111929-fr

[2] Stiglitz J.E. et Chemla P. (2002), La grande désillusion, éditions Fayard, Paris.

[3] Hulme P. (2009), Trade, transport and trouble: managing invasive species pathways in an era of globalization, Journal of Applied Ecology. https://doi.org/10.1111/j.1365-2664.2008.01600.x

[4] http://especes-exotiques-envahissantes.fr/enjeux-mondiaux/

[5] UICN France (2015), Les espèces exotiques envahissantes sur les sites d’entreprises. Livret 1 : Connaissances et recommandations générales, Paris, France. https://uicn.fr/wp-content/uploads/2016/09/UICN_Guide_EEE_entreprises_L1.pdf

[6] https://www.eaufrance.fr/les-introductions-despeces-potentiellement-invasives

[7] Williamson M. et Fitter A. (1996), The varying success of invaders, Ecology.

[8] Keane R. M. et Crawley M. J. (2002), Exotic plant invasions and the enemy release hypothesis, Trends in Ecology and Evolution. https://doi.org/10.1016/S0169-5347(02)02499-0

[9] Stigall A. L. (2012), Invasive species and evolution, Evolution: Education and Outreach. https://doi.org/10.1007/s12052-012-0410-5

[10] Torchin M. E., Lafferty K. D. et Kuris A. M. (2001), Release from parasites as natural enemies: increased performance of a globally introduced marine crab, Biological Invasions. https://doi.org/10.1023/A:1015855019360

[11] Dawkins R. et Krebs J. R. (1979), Arms races between and within species, Proceedings of the Royal Society of London, Series B, Biological Sciences

[12] Katsanevakis S., Deriu I., D’Amico F., et al. (2015), European alien species information network (EASIN): supporting European policies and scientific research, Manag. Biol. Invasion. https://doi.org/10.3391/mbi.2015.6.2.05

[13] Kettunen M., Genovesi P., Gollasch S., et al. (2009), Technical Support to EU Strategy on Invasive Alien Species (IAS) – Assessment of the Impacts of IAS in Europe and the EU, Final Report for the European Commission, Brussels, Belgium: Institute for European Environmental Policy (IEEP).

[14] IEEP (2016), Institute for European Environmental Policy. http://www.ieep.eu/work-areas/biodiversity/invasive-alien-species

[15] https://wikiagri.fr/articles/les-nuisances-des-insectes-invasifs-pour-leconomie-mondiale/10976

[16] http://especes-exotiques-envahissantes.fr/enjeux-en-france/

[17] Bradshaw C., Leroy B., Bellard C., et al. (2016), Massive yet grossly underestimated global costs of invasive insects, Nature Communications 7, 12986. https://doi.org/10.1038/ncomms12986

[18] Asplen M. K., Anfora, G., Biondi, A., et al. (2015), Invasion biology of spotted wing Drosophila (Drosophila suzukii): a global perspective and future priorities, Journal of Pest Science. https://doi.org/10.1007/s1034 0-015-0681-z

[19] Cini A., Ioriatti C. et Anfora G. (2012), A review of the invasion of Drosophila suzukii in Europe and a draft research agenda for integrated pest management, Bulletin of Insectology.

[20] Hauser M. (2011), A historic account of the invasion of Drosophila suzukii (Matsumura) (Diptera: Drosophilidae) in the continental United States, with remarks on their identification, Pest Management Science.

[21] Poyet M., Le Roux V., Gibert, P., et al. (2015), The wide potential trophic niche of the asiatic fruit fly Drosophila suzukii: the key of its invasion success in temperate Europe? PLoS ONE. https://doi.org/e0142785

[22] Kenis M., Tonina L., Eschen R., van der Sluis B, et al. (2016), Non-crop plants used as hosts by Drosophila suzukii in Europe, Journal of Pest Science.

[23] Panel A. D. C., Zeeman L., van der Sluis B. J., et al. (2018), Overwintered Drosophila suzukii are the main source for infestations of the first fruit crops of the season, Insects. https://doi.org/10.3390/insec ts904 0145

[24] Shearer P. W., West J. D., Walton V. M., et al. (2016), Seasonal cues induce phenotypic plasticity of Drosophila suzukii to enhance winter survival, BMC Ecology. https://doi.org/10.1186/s1289 8-016-0070-3

[25] De Ros G., Anfora G., Grassi A., et al. (2013), The potential economic impact of Drosophila suzukii on small fruits production in Trentino (Italy), IOBC-WPRS Bulletin.

[26] De Ros G., Conci S., Pantezzi T., et al. (2015), The economic impact of invasive pest Drosophila suzukii on berry production in the province of Trento, Italy, Journal of Berry Research. https://doi.org/10.3233/JBR-150092

[27] Dam D., Molitor D. et Beyer M. (2019), Natural compounds for controlling Drosophila suzukii. A review, Agronomy for Sustainable Development. https://doi.org/10.1007/s13593-019-0593-z

[28] Nikolouli K., Colinet H., Renault, D., et al. (2017), Sterile insect technique and Wolbachia symbiosis as potential tools for the control of the invasive species Drosophila suzukii, Journal of Pest Science.

[29] Girod P., Lierhmann O., Urvois T., et al. (2018), Host specificity of Asian parasitoids for potential classical biological control of Drosophila suzukii, Journal of Pest Science.

[30] https://www.lexpress.fr/actualite/sciences/la-biodiversite-menacee-par-les-especes-invasives_2032970.html

[31] Smith D., Hinz H., Mulema J., et al. (2018), Biological control and the Nagoya Protocol on access and benefit sharing—A case of effective due diligence, Biocontrol Sci. Technol.

[32] EPPO. PM 6/2 (3) (2014), Import and release of non-indigenous biological control agents.

[33] http://eur-lex.europa.eu/legal-content/FR/TXT/PDF/?uri=OJ:JOL_2014_317_R_0003&from=FR

[1] Ensemble des territoires sur lesquels vit une espèce indigène donnée.

[2] Insecte capable de se nourrir et/ou d’infester un grand nombre d’espèces de fruits.

[3] Un parasitoïde est un insecte dont les stades juvéniles vont se développer sur, ou dans un autre animal appelé hôte. À la différence des parasites, les parasitoïdes tuent obligatoirement leur hôte pour parachever leur développement. Au contraire, si un parasite tel qu’un pou, un ténia ou une douve provoque la mort de son hôte, il meurt avec lui.

[4] Capacité d’un organisme à modifier son phénotype (ensemble des caractères apparents) en réponse à des facteurs environnementaux.

[5] Coloration/pigmentation sombre.

[6] « La lutte intégrée est l’application rationnelle d’une combinaison de mesures biologiques, biotechnologiques, chimiques, physiques, culturales ou intéressant la sélection des végétaux dans laquelle l’emploi de produits chimiques phytopharmaceutiques est limité au strict nécessaire pour maintenir la présence des organismes nuisibles en dessous d’un seuil à partir duquel apparaissent des dommages ou des pertes économiquement inacceptables », 91/414/CEE.

[7] « L’utilisation d’organismes vivants ou de leurs produits pour prévenir ou réduire les dégâts causés par les ravageurs aux productions végétales », Organisation internationale de lutte biologique (OILB).

[8] Vers parasites des animaux et des végétaux.

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